学院原来是13世纪时修建的剑桥圣约翰医院，到16世纪初时医院已经破旧不堪。罗彻斯特主教约翰·费舍尔（John Fisher）于是向亨利七世的母亲、剑桥大学基督学院的创办人玛格丽特·博福特女士建议在医院的原址上兴建一所新的学院，获得其允诺。1509年博福特在学院的蓝图还未规划好之前就去世了，费舍尔之后又花了2年时间才取得国王和大主教对学院的支持，并最终于1511年4月9日创办了这所圣约翰学院。
圣约翰书院的建筑十分宏伟壮观，学院还拥有5个庭院，其中以1589年始建的第二庭院最为闻名，被誉为是“英格兰最漂亮的都铎式庭院”。传说中这里也是17世纪英格兰与法国签署和平条约的地方，也促成了查尔斯一世与他的法国王后的联姻。
学院建筑老图书馆是在1624年建立的，经费由林肯主教约翰·威廉姆斯捐增，图书馆的窗户直接面对着剑河。而圣约翰学院最著名的一座桥当然是连接第三庭院与新庭院的叹息桥（原名新桥），由于其造型与威尼斯的叹息桥相似而得名。
由于圣约翰的学生大多来自英国的私立公学，因此她的学生被认为是剑桥所有学院中最骄傲的一群，剑桥校园中一直流传着一首儿歌，“我宁愿到牛津也不要到圣约翰”（I'd rather be at Oxford than at Johns），取笑学院的贵族氛围。剑桥大学圣约翰学院是剑桥大学第二大学院，在学生人数上仅次于三一学院，学院的创办人是王太后玛格丽特·博福特(Margaret Beaufort)女士。
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